據(jù)同治版《竹溪縣志》載：明代以社、里為基層行政單位。
置縣之初，城關鎮(zhèn)為“在城社”，“在城社”附廓之里為“燒田壩，縣南2里；大峪溝，縣東南3里”。
民國初，縣下設區(qū)，1916年城關鎮(zhèn)為“城一區(qū)”，區(qū)址設“城廂”。
1935年，城關為“新一區(qū)”轄“城廂、西關、中左、黃龍、白敖”5個聯(lián)保。
1941年，撤區(qū)設鄉(xiāng)鎮(zhèn)，竹溪縣正式設置“城關鎮(zhèn)”。
1947年，國民政府改城關鎮(zhèn)為“武陵鎮(zhèn)”，下轄28個保。
1949年5月30號，竹溪縣城解放，即廢除了國民時期的保甲制，實行區(qū)村建制。
1949年6月，“城關區(qū)”政府成立，轄5個街政府和日進、日升（觀音閣）2個村。
1951年9月，城關區(qū)改為城關鎮(zhèn)，鎮(zhèn)政府駐西關街的忠義祠。
1958年10月，城關鎮(zhèn)改為“萬能人民公社”，其轄區(qū)為4個街政府和2個生產(chǎn)大隊。
1961年4月，“萬能人民公社”復改為城關鎮(zhèn)，轄區(qū)為原5個生產(chǎn)大隊和5條街道。
1965年，縣委縣政府將水坪區(qū)的東風大隊、先進大隊、中峰區(qū)的紅光大隊并入城關鎮(zhèn)。
1968年3月，城關鎮(zhèn)人民政府改為“城關鎮(zhèn)革命委員會”。
在此前后，下轄的5條街分別改名為“反帝街”、“反修街”、“東方紅街”、“勝利街”等。
1981年1月，“城關鎮(zhèn)革命委員會”復名為“城關鎮(zhèn)人民政府”，是全縣當時區(qū)級行政單位改名“人民政府”最早的區(qū)鎮(zhèn)。
此前撥亂反正之初，將原有“反帝街”、“反修街”、“東方紅街”改名為“十字街”、“西關街”。
1984年5月，全縣社區(qū)建鄉(xiāng)，縣委、縣政府批準，十字街、西關街為2個鄉(xiāng)級街道辦事處。
此后城關鎮(zhèn)由5個生產(chǎn)大隊下轄20個生產(chǎn)小隊，2條街道下轄10個居民委員會，此鎮(zhèn)區(qū)規(guī)模直到1987年9月的機構(gòu)改革。
期間，城關鎮(zhèn)的行政區(qū)劃經(jīng)過了4次調(diào)整變化：1987年9月，根據(jù)湖北省委辦公廳、省政府辦公廳“鄂辦發(fā)[1987]43號”文件精神，全縣撤區(qū)建鄉(xiāng)鎮(zhèn)，城關鎮(zhèn)擴大管轄范圍，轄10個村：原龍壩區(qū)長旺鄉(xiāng)整體并入4個村，后壩村、水寨村、廖家河村、溫泉溝村；中峰區(qū)燒田鄉(xiāng)整體并入、4個村，郭家梁村、燒田村、大峪溝村、、岔河村（后改為“新民村”）；另有原水坪區(qū)三堰鄉(xiāng)的守金店、三官碑（后改為“新勝”）兩村并入。
此后，縣委、縣政府批準城關鎮(zhèn)新設立10個街道居委會、即：北大街居委會、人民路居委會、沿河路居委會、鼓樓街居委會、東門街居委會、南大街居委會、建設路居委會、西門居委會、分水嶺居委會、高橋居委會；三個農(nóng)村管理區(qū)、即：長旺管理區(qū)、燒田管理區(qū)、觀音閣管理區(qū)。
2004年6月，為減少行政管理成本費用，城關鎮(zhèn)撤銷十字街辦事處、西關街辦事處，將人民路等13個居民委員會調(diào)整4個社區(qū)，即十字街社區(qū)（后改為鼓樓社區(qū)）、西關街社區(qū)、仿古街社區(qū)（后調(diào)整為東郊社區(qū)）、建設路社區(qū)（后調(diào)整為幸福社區(qū)）。
2011年末城關鎮(zhèn)轄觀音閣、東風、守金店、水寨、廖家河、郭家梁、燒田壩、大峪溝、新勝、后壩、溫泉溝、日進、新民、瓦罐窯14個村名委員會和西關街、鼓樓街、幸福街、東郊4個居民委員會。